Старейший из Гуггенхейм-музеев, был открыт в 1939 году, в 1952 получил нынешнее название. Здание было разработано архитектором Фрэнком Л.Райтом и построено в 1956—1959 годах. В 1992 была проведена реконструкция здания и возведена ещё одна башня (предусмотренная ещё проектом Ф. Л. Райта), в результате чего площадь музея увеличилась в два раза. В настоящее время это одна из крупнейших в мире коллекций произведений искусства эпохи классического модернизма конца XIX — первой половины XX веков.